Während der Lord Marshal (Colm Feore) mit seinen Truppen unter dem Vorwand einer neuen Religion, die er den Menschen bringt, bereits das halbe bekannte Universum erobert hat, befindet sich Riddick (Vin Diesel) abseits des Geschehens auf der Flucht vor Kopfgeldjägern... Oder zumindest glauben die Jäger, dass es so ist. Denn eigentlich spielt Riddick mit seinen Jägern. Aber als er erfährt, welch immenses Kopfgeld inzwischen auf ihn angesetzt ist, beschließt er, herauszufinden, wer so viel für ihn bezahlen will und warum...
Die Spur führt ihn nach Helion Prime. Dort begegnet er der Elemental Aereon (Judi Dench), die zwar geheimnisvoll tut, ihm aber auch nicht wirklich weiterhilft. Genau zu diesem Zeitpunkt, beginnt der Lord Marshal seinen Angriff auf Helion Prime. Während Riddick noch versucht, einigen Freunden zu helfen, gerät er selbst in die Hände der Necromonger, der Truppen des Lord Mashal. An dieser Stelle tauchen überraschend die Kopfgeldjäger wieder auf und entführen Riddick auf einen weit entfernten Gefängnisplaneten.
Während Riddick nun dem Kopfgeld auf die Spur kommen kann, macht sich der Lord Marshal große Sorgen. Ihm wurde vor Jahren prophezeit, dass sein Tod durch ein Wesen wie Riddick besiegelt werden würde. Nun schickt er mit Vaako seinen besten Mann hinterher, der sicherstellen soll, dass Riddick nie wieder auftaucht...